Bonham Carterová neabsolvovala žiadnu formálnu hereckú prípravu. V roku 1979 vyhrala celoštátnu súťaž v písaní a z výhry si zaplatila vstup do hereckého katalógu Spotlight. Prvýkrát sa objavila vo veku 16 rokov v televíznej reklame. V roku 1983 si zahrala aj menšiu úlohu v televíznom filme A Pattern of Roses. Jej prvá hlavná úloha bola vo filme Lady Jane v roku 1984, ktorý získal zmiešané recenzie. Keď bola obsadená do úlohy Anny Boleynovej v minisérii ITV1 Henry VIII, hrala anglickú kráľovnú. V herectve bola obmedzená, keďže v čase natáčania čakala svoje prvé dieťa.
Prelomový bol jej výkon vo filme Izba s vyhliadkou v roku 1985, keď hrala Lucy Honeychurchovú. Carterová sa objavila aj v epizódach seriálu Miami Vice ako milostná partnerka Dona Johnsona počas sezóny 1986-87. V roku 1986 sa zúčastnila konkurzu na úlohu Nancy Spungenovej v seriáli Sid a Nancy, ale prehrala s Chloe Webbovou. Tieto rané úlohy viedli k tomu, že bola typizovaná ako "korzetová kráľovná" a "anglická ruža". Svoj herecký rozsah rozšírila v novších filmoch ako Klub bitkárov, Wallace a Gromit: Nevesta mŕtvola, Veľká ryba a Sweeney Todd.
Bonham Carterová hrala Bellatrix Lestrangeovú vo filmoch Harry Potter a Fénixov rád, Harry Potter a Polovičný princ a Harry Potter a Dary smrti, časť 1 a 2. V úlohe Lestrangeovej získala dobré recenzie, keďže ju označili za "žiarivý, ale nedostatočne využitý talent". Potom hrala pani Lovettovú vo filme Sweeney Todd, ktorý bol tiež uvedený v roku 2007.
V máji 2006 Bonham Carterová spolu s návrhárkou plaviek Samanthou Sageovou uviedla na trh vlastnú módnu líniu s názvom "The Pantaloonies". Prvá kolekcia sa volá "Bloomin' Bloomers" a je to výber kamizoliek, mopov a kvietkov vo viktoriánskom štýle. Obe teraz pracujú na džínsoch na mieru Pantaloonies, ktoré Carterová opisuje ako "akýsi album na zadku".
Carterová sa plánuje vrátiť na West End s účinkovaním v hre "Rubenstein's Kiss". Hra však bola odložená kvôli jej nabitému programu. Inscenácia mala mať premiéru v novembri 2004, ale bola odložená. V septembri 2008 režisér filmu Wild Target, Johnathan Lynn, potvrdil, že Carterová z jeho filmu odstúpila kvôli problémom pri nakrúcaní. Potom uviedol, že sa pripojila k hereckému obsadeniu filmu Tima Burtona Alica v krajine zázrakov z roku 2010, kde stvárnila Červenú kráľovnú. V tomto filme si zahrala s hercami Johnnym Deppom, Anne Hathaway, Christopherom Lee a Alanom Rickmanom. Bonham Carter a Hathaway hrali dve súperiace sestry, Červenú a Bielu kráľovnú.
Začiatkom roka 2009 bola Bonham Carterová zaradená medzi 10 najlepších britských herečiek všetkých čias podľa denníka The Times. V zozname sa objavila spolu s ďalšími britskými herečkami Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench a Audrey Hepburn.
Bonham Carterová si zahrala známu spisovateľku Enid Blytonovú v životopisnom filme Enid, ktorý televízia BBC4 odvysielala a ktorý zobrazuje autorkin život. Tento film sa vysielal 16. novembra 2009. Carterová si zahrala spolu s Matthewom Macfadyenom a Denisom Lawsonom.
