Kariérne začiatky a presťahovanie do Los Angeles
Dunham začal vystupovať pre publikum už ako tínedžer na rôznych miestach, napríklad v škole, kostole a počas práce v Six Flags. Na strednej škole začal vystupovať na banketoch, na ktorých sa zúčastňovali miestne celebrity, ako napríklad quarterback Dallas Cowboys Roger Staubach, a vyvinul si štýl, ako zosmiešňovať tých, pre ktorých vystupoval, pričom používal bábky na to, aby povedal veci, ktoré boli príliš riskantné na to, aby ich povedal bez nich. Dunhamov televízny debut sa uskutočnil v roku 1976, keď tento ešte predpubertálny umelec upútal pozornosť dallaských reportérov, napríklad Billa O'Reillyho, ktorý s Dunhamom urobil rozhovor pre miestne správy. Dunham neskôr počas štúdia na strednej škole robil reklamu pre predajcov Datsun v Dallase a Tyleri. Počas moderovania stredoškolskej talentovej šou si poradil s hejkalom a získal si zvyšok publika. Počas tohto obdobia sa tak spojil so svojím remeslom, že s jedným zo svojich panákov "spoluvytváral" stĺpček v školských novinách a so svojimi panákmi pózoval do ročeniek ako lacný spôsob, ako získať profesionálne fotografie svojho vystúpenia na propagačné účely. Bol zvolený za najpravdepodobnejšieho úspešného a v roku 1980, po ukončení strednej školy, si Dunham dal za cieľ svojej kariéry získať do desiatich rokov vystúpenie v The Tonight Show s Johnnym Carsonom, ktoré bolo považované za "svätý grál" pre komikov.
V tom istom roku začala Dunhamová navštevovať Baylorovu univerzitu a dúfala, že vyštuduje komunikáciu a zároveň bude vystupovať v areáli univerzity. Cez víkendy lietal po krajine a ročne absolvoval až 100 súkromných vystúpení, na ktorých zabával firemných zákazníkov, ako napríklad spoločnosť General Electric, ktorej generálneho riaditeľa Jacka Welcha zosmiešňoval počas svojho vystúpenia. V treťom ročníku na vysokej škole (1983 - 1984) zarábal Dunham 70 000 dolárov ročne, a keď sa o jeho vystúpení začalo hovoriť, dostal sa na pozície predskokana Boba Hopea a Georgea Burnsa, hoci svoje vystúpenie stále vnímal ako surové, keďže nemal žiadne znalosti o standup comedy okrem albumov Billa Cosbyho. Zlom nastal v roku 1985, keď ho požiadali, aby sa pripojil k broadwayskej šou Sugar Babies s Mickeym Rooneym a Ann Millerovou a nahradil tak odchádzajúceho varietného umelca. Pre naivného a zbožne vychovávaného Dunhama bol Broadway novým svetom plným krásnych šoumeniek a krutých kulisákov a jeho prvá skúsenosť s egom zábavného priemyslu prišla, keď si Rooney zavolal Dunhama do šatne a povedal mu, že je tam z jediného dôvodu: aby Rooney mohol vymeniť kostýmy. Dunham vystupoval aj na Westbury Music Fair na Long Islande. Tieto prvé skúsenosti, v ktorých používal postavy ako José Jalapeño na paličke, ho naučili, že je dôležité modifikovať svoje vystúpenie podľa regiónu, pretože vtipy o jalapeño, ktoré dobre fungovali v Texase, neboli tak dobre prijaté publikom na Long Islande.
Po ukončení štúdia na Baylorovej univerzite v roku 1986 pokračoval v zdokonaľovaní svojho umenia v komediálnych kluboch na juhozápade s novými postavami, ako napríklad Peanut a Jose Jalapeño, ale bojoval proti názoru kolegov komikov, že nie je pravým komikom, pretože sa spolieha na rekvizity. Skúsenosť z vystúpenia v klube Catch a Rising Star v New Yorku mu poslúžila ako trpké potvrdenie toho, kde sa bruchovravci nachádzajú v komediálnom potravinovom reťazci, keďže moderátor v tomto klube Dunhama príliš nerešpektoval. Podľa Dunhama po tom, čo večer prišiel do klubu a oznámil moderátorovi, že je bruchomluvec, reagoval moderátor posmešne a povedal Dunhamovi, že dostane neskorší čas, a keď tento čas prišiel a prešiel, stále posúval Dunhamov pódiový čas, až kým Dunham neodišiel z klubu. Koncom roka 1988 mal Dunham pocit, že jeho kariéra sa v Texase posunula najďalej, ako mohla, a presťahoval sa do Los Angeles v Kalifornii, pričom nikdy nemal, ako sa vyjadril, "skutočnú prácu", čo veľmi znepokojilo jeho rodičov, ktorí predpokladali, že svoje vystúpenie obmedzí na miestne priestory, napríklad na cirkevné skupiny. Keď prvýkrát prišiel do Los Angeles, jeho komédia bola bomba. Dunham to pripisuje nedostatočne rozvinutej komédii a vysvetľuje, že kým osobnosti postáv boli v tom čase rozvinuté, jeho vtipy nie. Okrem toho svet komédie nebol voči bruchomluvcom ústretový a jeho manažérka Judi Brown-Marmelová pri hľadaní rezervácií pre neho nepoužívala slovo "bruchomluvec", ale rozhodla sa ho prezentovať ako komediálne duo. Keď sa Dunham spriatelil s Mikeom Laceym, majiteľom klubu The Comedy & Magic Club v Hermosa Beach, Lacey mu poskytol stály priestor v klube, kde Dunham zdokonaľoval svoje vystúpenie pozorovaním techník komikov, ako je Jerry Seinfeld, a podľa rád kolegu Billa Engvalla prešiel od svojho materiálu s označením G k ostrejším témam pre dospelých.
The Tonight Show a ďalšie
Koncom roka 1988 sa Dunhamová dozvedela od Jamesa McCawleyho, bookera talentov pre The Tonight Show with Johnny Carson, že Dunhamová dostane miesto v programe. Hoci 26-ročný Dunham bol nadšený, že jeho 10-ročný cieľ prišiel o dva roky skôr, McCawley neskôr Dunhamovo vystúpenie zrušil po tom, čo sa spolu s Roseanne Barrovou zúčastnil na Dunhamovom verejnom vystúpení deň pred plánovaným Dunhamovým nahrávaním Tonight Show. McCawley v deň plánovaného nahrávania informoval Dunhamovú, že sa mýlil vo svojom pôvodnom hodnotení Dunhamovej, o ktorej teraz povedal, že nie je pripravená na The Tonight Show. Ponížený Dunham, ktorému sa rozplynuli sny, pokračoval v doťahovaní svojho vystúpenia v losangeleských kluboch a v nasledujúcich mesiacoch vystúpil pred McCawleym s rovnakým šesťminútovým segmentom s Peanutom celkovo deväťkrát. Nakoniec v apríli 1990 v klube Ice-House v Pasadene po tom, ako Dunham predniesol rovnaký segment, McCawley oznámil Dunhamovi, že konečne dostane svoje vystúpenie v Tonight Show. Dunham a Peanut vystúpili v The Tonight Show with Johnny Carson 6. apríla 1990 spolu s hosťami Bobom Hopeom a B. B. Kingom. Po svojom vystúpení bol pozvaný, aby si sadol na gauč Johnnyho Carsona, čo bolo ocenenie, ktoré počas svojho prvého vystúpenia u Carsona získali len traja komici. Po usadení sa vedľa Carsonovho stola Dunham vytiahol Waltera, ktorý Carsonovmu sidekicku Edovi McMahonovi povedal: "Prestaň mi posielať všetku tú tvoju prekliatu poštu." Dunham vtedy považoval svoje vystúpenie v Tonight Show za svoj veľký zlom, ale bol frustrovaný z počiatočného nesúhlasu svojich rodičov s Walterovým používaním slov "peklo" a "sakra", a ďalších dvanásť rokov sa trápil v zabudnutí, pokračoval v stand upe na miestach, ako je sieť The Improv, a objavoval sa v malých úlohách v televízii. Jednou z nich bola napríklad epizóda Ellen z roku 1996, v ktorej sa objavil spolu s Walterom. Dunham sa s Walterom objavil aj v televíznej reklame pre spoločnosť Hertz. Dunham sa celkovo štyrikrát objavil v The Tonight Show, ako aj v podobných televíznych reláciách, napríklad v Hot Country Nights, pričom v jednej časti tejto šou účinkoval so speváčkou Rebou McEntire. Táto expozícia pomohla Dunhamovi stať sa veľkým divadelným headlinerom, čo je pre bruchomluvca zriedkavý úspech, ale v polovici 90. rokov 20. storočia sa jeho televízne vystúpenia zmenšili a s nimi aj jeho diváci na javisku.
Dunham sa vrátil do klubov, kde absolvoval viac ako 200 vystúpení ročne. Aby si udržal kontakt so svojou fanúšikovskou základňou, používal kartičky s otázkami, ktoré mu diváci na jeho vystúpeniach vypĺňali, na vytvorenie databázy, ktorá bola šitá na mieru rozvíjajúcemu sa World Wide Webu. Hoci bol v roku 1998 na udeľovaní cien American Comedy Awards vyhlásený za najvtipnejšieho mužského standupistu, jeho práca v kluboch ho každý mesiac dva až tri týždne vzďaľovala od manželky a dcér, čo zaťažovalo jeho manželstvo a sťažovalo platenie účtov pre jeho rozrastajúcu sa rodinu. V roku 2002 Dunham dúfal, že získa viac práce v televízii, aby sa zviditeľnil a uľahčil si standupový program. Takéto zviditeľnenie sa nedarilo až do úspešného vystúpenia v relácii The Best Damn Sports Show Period, kde Dunham a Walter vtipkovali na účet moderátorov Toma Arnolda, Michaela Irvina, Johna Salleyho a Johna Kruka, čím vyvolali ich smiech a Dunhamovi priniesli toľko potrebné zviditeľnenie. V roku 2003 bol Dunham favoritom na nahradenie Jimmyho Kimmela v relácii Fox NFL Sunday, ale moderátori Howie Long a Terry Bradshaw neboli naklonení myšlienke, že by ich mal vystriedať bábkoherec, a podľa Dunhamových slov mu neposkytli príjemnú atmosféru, ani mu nedovolili, aby sa počas svojho vystúpenia dostal k slovu.
Hľadanie hviezd: Dunhamovej prvé špeciály na Comedy Central
18. júla 2003 sa Dunham objavil v programe Comedy Central Presents, čo bolo jeho prvé samostatné vystúpenie na Comedy Central. Počas svojho polhodinového vystúpenia predviedol José Jalapeño na paličke, Waltera, ranú verziu Melvina Superhrdinu a Buráka, ktorého Dunham začal predávať do radu bábik. Vystúpenie bolo úspešné, ale Comedy Central sa bránila poskytnúť Dunhamovi viac vysielacieho času, pretože mala pocit, že sa pre nich nehodí. V roku 2005 sa Dunham rozhodol riskovať financovanie vlastného komediálneho DVD Jeff Dunham: Dunham Dunham: Arguing with Myself, ktoré sa nahrávalo v kalifornskej Santa Anne. Dunhamova manažérka Judi Brownová-Marmelová lobovala za vysielanie v sieti, pričom poukazovala na Dunhamovu príťažlivosť a zisky z predaja tovaru a argumentovala, že sieť potrebuje rozmanitejší obsah. Prekvapená vysokou sledovanosťou prvého koncertného filmu Blue Collar Comics v tom istom roku začala sieť prehodnocovať svoju značku. Koncom roka 2006 Comedy Central odvysielala reláciu Arguing with Myself (Hádka so sebou), ktorá prilákala dva milióny divákov a predala dva milióny DVD.
V roku 2007 sa Dunhamová objavila ako Úžasný Ken s José Jalapeño na paličke v celovečernom filme Larry the Cable Guy Delta Farce.
Jeho druhý špeciál, Jeff Dunham: V tom istom roku bol vo Warner Theater vo Washingtone, D.C., natočený aj druhý film, Spark of Insanity. Slúžil nielen na upevnenie Dunhamovej hviezdnej kariéry, ale aj na predstavenie jeho najkontroverznejšej postavy Achmeda, mŕtveho teroristu, ktorý sa stal virálnou internetovou senzáciou. Klip s Achmedom z filmu Insanity zaznamenal na YouTube viac ako 140 miliónov pozretí, čím sa od októbra 2009 stal deviatym najsledovanejším klipom na tejto webovej stránke. Do roku 2008 Dunhamove postavy prekročili jazykové bariéry, jeho špeciálne filmy boli dabované pre divákov v rôznych krajinách, napríklad vo Francúzsku, a Dunham priťahoval žiadosti o vystúpenia v Južnej Afrike, Austrálii, Nórsku, Dánsku, Číne a na Blízkom východe. Vianočný špeciál Jeffa Dunhama (Jeff Dunham's Very Special Christmas Special) sa v tom istom roku natáčal v divadle Pabst Theater v Milwaukee v štáte Wisconsin a premiéru mal na stanici Comedy Central 16. novembra 2008, pričom ho sledovalo 6,6 milióna ľudí. Na DVD a Blu-ray nosičoch bol k dispozícii 18. novembra 2008. Premiéra špeciálu bola najsledovanejším vysielaním v histórii Comedy Central.
V septembri 2008 dosiahla Dunhamova kariéra nový vrchol, keď začal vystupovať v arénach pre desaťtisíce ľudí. Dunham sa trochu obával takýchto veľkých priestorov, ale prispôsobil sa im tým, že upravil načasovanie svojich často rýchlych výmen s bábkami tak, aby diváci, ktorí boli najďalej od pódia, mali čas reagovať.
Okrem svojich komediálnych špeciálov vydal Dunham 4. novembra 2008 aj svoj prvý hudobný album Don't Come Home for Christmas. Obsahuje pôvodné vianočné piesne, ako aj paródiu na skladbu "Jingle Bells" od Achmeda s názvom "Jingle Bombs". Všetky piesne s výnimkou "Jingle Bombs" napísal a sprevádzal Brian Haner, ktorý sa k Dunhamovmu vystúpeniu pripojil ako "Guitar Guy". Prvýkrát sa na obrazovke objavil vo filme Jeffa Dunhama Very Special Christmas Special.
2009 - súčasnosť
V marci 2009 podpísala Dunhamová zmluvu s Comedy Central na viacero platforiem. Zahŕňala štvrtý stand-up špeciál, ktorý sa bude vysielať v roku 2010, DVD, spoluprácu v oblasti spotrebných produktov, turné po 60 mestách, ktoré sa začne v septembri 2010, a objednávku televízneho seriálu s názvom The Jeff Dunham Show, ktorý mal premiéru 22. októbra 2009. Napriek najsledovanejšej premiére v histórii Comedy Central a vyššej priemernej sledovanosti ako ostatné relácie na tejto stanici bol seriál zrušený už po jednej sezóne, a to v dôsledku zlých recenzií a vyšších nákladov na výrobu ako v prípade iných relácií Comedy Central.
Dunhamová sa objavila v hosťovskej úlohe s Bubbou J v seriáli 30 Rock televízie NBC, kde hrala bruchomluvca Ricka Wayna a jeho figurínu Pumpkina zo Stone Mountain v Georgii. V novembri 2009 sa Dunham spolu s Walterom objavili aj v epizóde "Hart to Hart" seriálu Disney Channel Sonny With a Chance ako dvaja ochrankári.
Dunham sa objavila v komédii Steva Carella a Paula Rudda Dinner for Schmucks (2010) ako Lewis s novou bábkou menom Diane.
Jeho štvrtý špeciál, Jeff Dunham: Dňa 25. septembra 2011 mal na Comedy Central premiéru špeciál s názvom Controlled Chaos (Riadený chaos).